一种新定义的病理类型——ZC3H7B-BCOR基因融合的高级别子宫内膜间质肉瘤:17例病例报道(主要内容翻译)

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  摘要
  在高级别子宫内膜间质肉瘤中,除了可能具有YWHAE-NUTM2基因融合外,还可能存在其它未被发现的基因异常。我们发现了三例ZC3H7B-BCOR基因融合的子宫内膜间质肉瘤,它们都具有高级别形态学特征和侵袭性的临床行为。因此,我们进而扩大病例到17例以研究该类肿瘤的临床病理特征。所有病例均为成年女性,中位年龄54岁(年龄范围28-71岁)。肿瘤主要位于子宫内膜,表现为舌状和/或推挤性肌层浸润。大部分肿瘤细胞形态较为一致,细胞呈梭型,杂乱束状排列,并见轻-中度核非典型性。14/17例(82%)可见粘液样基质,8/17例(47%)可见胶原斑块。14/17例核分裂≥10个/HPFs,中位数为14. 5/HPFs。未见经典型或变异型低级别子宫内膜间质肉瘤病灶。所有肿瘤均表达CD10,不表达或局灶表达Desmin、SMA和/或高H-caldesmon。4/12例肿瘤(33%)可见>5%的瘤细胞表达ER和PR。7/8例肿瘤(88%)可见Cyclin D1弥漫表达,7/14例(50%)可见BCOR弥漫阳性。经FISH或靶向RNA测序确认,所有肿瘤均存在ZC3H7B-BCOR基因融合,包括4例先前被诊断为粘液性平滑肌肉瘤的病例和2例先前被诊断为未分化子宫肉瘤的病例。有限的临床数据表明,与低级别子宫内膜间质肉瘤报道的结果相比,该类肿瘤患者临床分期较高且预后较差。具有ZC3H7B-BCOR基因融合的子宫内膜间质肉瘤是一种具有高级别形态学特征的独特肿瘤,应区别于其他可能表现出粘液形态的子宫间质肿瘤。
  前言
  最近, WHO对子宫内膜间质肿瘤的分类中,“高级别子宫内膜间质肉瘤”描述了一种携带染色体易位 t(10; 17)(q22; p13)而导致YWHAE-NUTM2基因融合的肿瘤[1–3]。具有YWHAE-NUTM2融合基因的高级别子宫内膜间质肉瘤表现出独特的组织学特征,肿瘤常由高级别圆形细胞组成,有时也可见低级别纤维样或纤维粘液样梭形细胞[4,5],或者少数病例从经典型低级别子宫内膜间质肉瘤进展而来[6]。圆形瘤细胞呈单形性,中等大小细胞核,细致弥散的染色质,片状、巢状排列,伴假乳头或假腺样结构,核分裂活跃[4,5,7]。这部分细胞缺乏CD10、ER和PR表达,Cyclin D1和BCOR呈弥漫强阳性[8,9]。与低级别子宫内膜间质肉瘤相比,YWHAE-NUTM2高度恶性子宫内膜间质肉瘤的复发较早,复发率和死亡率较高[2,4,7,10]。总体而言,该肿瘤的临床转归似乎介于低级别子宫内膜间质肉瘤和未分化的子宫肉瘤之间[4,11]。
  尽管YWHAE-NUTM2高级别子宫内膜间质肉瘤可以通过其形态学特征轻易识别,但目前还可能存在具有其它基因融合类型的高级别子宫内膜间质肉瘤被错误地分类为未分化的子宫肉瘤或平滑肌肉瘤[7,12]。最近在骨化性纤维粘液瘤[13]和子宫内膜间质肉瘤[14]中均发现了由染色体易位 t(X; 22)(p11; q13)产生的ZC3H7B-BCOR基因融合,后者并未显示特定肿瘤组织学分级。具有这种新型融合基因的子宫内膜间质肉瘤似乎与粘液性平滑肌肉瘤有共同的组织学特征和一些免疫表型[12]。我们先前对3例该类肿瘤的研究表明,该肿瘤因其超出低级别子宫内膜间质肉瘤的活跃核分裂和核异形而被界定为高级别肿瘤[12]。此外,有限的临床数据表明,ZC3H7B-BCOR子宫内膜间质肉瘤与低级别子宫内膜间质肉瘤相比,在临床上可能更具有侵袭性。
  在本研究中,我们描述了迄今为止最大样本量的ZC3H7B-BCOR子宫内膜间质肉瘤的组织学和免疫表型特征。我们将这些肿瘤定义为区别于其他子宫间叶性肿瘤特别是粘液性平滑肌肉瘤的独特病理学类型,并评估了它们的临床行为。
  材料和方法(略)
  结果大体和镜下特征

  16/17例ZC3H7B-BCOR子宫内膜间质肉瘤,肿瘤直径1.5~12.0 cm(中位数9.7cm)。另1例患者确诊于刮宫标本,且未行子宫切除术。在8例肿瘤中可见如下大体特征:5例肿瘤为息肉样,从棕褐色、浅红色至黄色不等,实性,质软嫩、或质韧橡皮样,累及子宫内膜(图1)。1例肿瘤大体上主要局限于子宫肌层,但边界不规则。2例肿瘤标本破碎而无法评估其子宫壁受累程度。
  在组织学上,肿瘤更常累及子宫内膜及子宫肌层(11例),仅累及子宫肌层者仅2例。在12例可评估边界的肿瘤中,可观察到两种子宫肌层浸润模式:5例可见典型的低级别子宫内膜间质肉瘤样的舌状浸润(图2a),2例可见肿瘤边缘广泛的不规则浸润边界(图2b),另5例同时表现出两种浸润模式。10/17例(59%)肿瘤发生坏死,其中8例为梗死型坏死,1例为肿瘤型坏死; 1例同时表现出梗死和肿瘤性坏死。11/17例(64%)可见淋巴管浸润。
  肿瘤细胞较一致,呈杂乱束状生长(图2c),细胞中等大小,核呈卵圆形至梭形,偶见圆形核,染色质均匀,核仁不明显,或可见1-3个小的点状核仁,仅1例可见明显的核多形性。细胞质从少至中等量的噬酸性胞质(12例)到更丰富且蓝染的胞质(4例)。14/17例(82%)肿瘤可见粘液样间质(图2d),其中4例呈粘液湖状,6例呈局灶性。8例肿瘤可见胶原斑块,其中1例胶原斑块广泛存在(图3a)。在1例肿瘤中可见梭形细胞发生“球样”增生(图3b),另两例可见少量的良性子宫内膜样腺体(图3c)。核分裂1-50个/10HPF,中位数为14.5个/10HPF。10/14例(82%)核分裂数≥10/10HPF。肿瘤血管模式表现不一,1例没有明显血管分布,10例可见小动脉但未见有明显的血管周围肿瘤细胞旋。1例偶见较大的厚壁血管(图3e),2例可见小动脉及厚壁血管。3例除了小动脉和厚壁血管外,还偶见血管外皮瘤样扩张的血管(图3f)。2例肿瘤中可见少量良性子宫内膜样腺体(图3c),但均未见经典的或变异型的低级别子宫内膜间质肉瘤灶。
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  图1. ZC3H7B-BCOR子宫内膜间质肉瘤的大体特征。肿瘤呈灰黄色或棕褐色,蕈样瘤体占据整个宫腔。
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  图2. ZC3H7B-BCOR子宫内膜间质肉瘤的组织学特征。子宫内膜间质肉瘤典型的淋巴管浸润和舌状浸润(a)较边界广泛而不规则的子宫肌层浸润(b)更常见。 常见杂乱束状结构(c)和粘液样间质(d)。
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  图3. 在部分ZC3H7B-BCOR子宫内膜间质肉瘤中可见其它形态学特征包括:胶原斑块(a)、呈“球样”增生的梭形细胞(b)、散在的良性子宫内膜样腺体(c)、无明显血管周围肿瘤细胞旋的小血管(d)、较大的厚壁血管(e)血管外皮细胞瘤样扩张的血管,无明显血管周围细胞旋(f)。
  免疫组化结果
  肿瘤的免疫组化特征见表1和图4。所有17例(100%)肿瘤均表达CD10,除3例(19%)呈局灶弱阳性外,其余均为典型的弥漫强阳性。7/16例肿瘤(44%)可见局限的肌源性分化,其中6例局灶表达一种平滑肌标记(5例表达SMA,1例表达Desmin),1例表达SMA和H-caldesmon但缺乏Desmin表达,其余9例(56%)平滑肌标志为阴性。ER、PR表达不定,仅4/13例(31%)肿瘤可见>5%的瘤细胞同时表达ER和PR,7/8例(88%)肿瘤可见弥漫强阳性Cyclin D1(>95%肿瘤细胞)。对14例肿瘤进行了BCOR免疫组化染色,可见7例弥漫阳性表达(>95%肿瘤细胞),其中强阳性6例(43%),弱阳性1例(7%)。1例(7%)肿瘤可见~25%细胞BCOR强阳性,3例(21%)可见<5%细胞BCOR弱到中度阳性,3例(21%)BCOR为阴性。8例肿瘤进行了BCOR及Cyclin D1染色,其中6例二者表达模式一致,即二者均表达或二者均不表达。另2例弥漫性表达Cyclin D1,但仅可见局灶性表达BCOR。
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表1.ZC3H7B-BCOR子宫内膜间质肉瘤的免疫表型
  缩写:D,弥漫性; ER,雌激素受体; F,局灶性; M,中度 ND,未做; Neg,阴性; Pos,阳性; PR,孕激素受体;S,强; SMA,平滑肌肌动蛋白; W,弱。
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  图4. ZC3H7B-BCOR子宫内膜间质肉瘤的H&E染色(a)以及CD10(b)、ER(c)、SMA(d)、Cyclin D1(e)和BCOR(f)的免疫组化染色。肿瘤表现出典型的免疫表型,可见CD10、Cyclin D1和BCOR弥漫强阳性表达,同时可见ER和SMA的局灶弱阳性表达。
  临床资料及随访
  所有17例患者的年龄和分期信息遵循2009 FIGO子宫肉瘤分级系统进行采集。诊断时的中位年龄为54岁(28-71岁)。 7名(41%)患者的FIGO分级为I期,3名(18%)为II期,7名(41%)为III期。共5名患者进行了淋巴结取样,2例可见淋巴结转移,其中1例发病时已累及子宫外,另1例病变局限于子宫。
  我们对Memorial Sloan Kettering癌症中心的10例ZC3H7B-BCOR子宫内膜间质肉瘤患者的临床记录进行了回顾。5名患者在仅在会诊时前来就诊一次,其中3名是复发患者。5名随访患者中仅2名在初次诊断不久后再次就诊。其中1例III期患者发生盆腔复发并在初次诊断3月后切除,该患者在12月内未再复发。另1名患者就诊时也为III期,于治疗19个月后发生腹部/盆腔复发,并于21个月后死亡,生存期共40月。其余3例患者在复发时前来就诊,仅进行非手术治疗,病情持续进展。这3例患者均为I期,于初次诊断34、41和80个月后死亡。
  讨论
  本研究是ZC3H7B-BCOR基因融合子宫内膜间质肉瘤迄今为止样本量最大的研究,我们介绍了这种罕见的子宫肉瘤的组织学、免疫组化和临床特征。该肿瘤通常累及子宫内膜,并舌状和/或推挤式浸润子宫肌层。肿瘤细胞呈梭形,杂乱束状分布于不等量的粘液样基质中,常见较活跃的核分裂。该肿瘤典型地表达CD10,缺乏或仅表达局灶的平滑肌分化,至少有一半肿瘤可见Cyclin D1和BCOR弥漫阳性表达。与常表现为惰性临床行为的低级别子宫内膜间质肉瘤患者相比 [1],ZC3H7B-BCOR子宫内膜间质肉瘤倾向于表现为组织学级别更高,复发更早,且死亡率更高,与已报道的YWHAE-NUTM2高级别子宫内膜间质肉瘤患者临床转归相似。ZC3H7B-BCOR子宫内膜间质肉瘤为组织学高级别肿瘤,需要与其他可能表现为粘液形态的子宫间质肿瘤相区别。
  从本研究以及我们最近发表的研究结果来看[12],ZC3H7B-BCOR子宫内膜间质肉瘤代表了一种独特的临床病理类型,具有频发的基因融合并与其独特的组织学特征相关。这些肿瘤大部分起源于子宫内膜,表现出类似于低级别子宫内膜间质肉瘤和YWHAE-NUTM2高级别子宫内膜间质肉瘤特征性的舌状肌层浸润和淋巴管浸润。然而,与低级别子宫内膜间质肉瘤相比,ZC3H7B-BCOR子宫内膜间质肉瘤的瘤细胞可见较高程度的核异型性,杂乱束状排列,无血管周围细胞旋,并常见粘液样基质。与子宫内膜间质肉瘤典型的浸润方式不同,该肿瘤可能表现出与子宫肌层间较宽的不规则浸润性边缘。在大约一半ZC3H7B-BCOR肿瘤中,可见在低级别子宫内膜间质肉瘤中常见的胶原斑块。然而,该肿瘤中未见经典的或变异的低级别子宫内膜间质肉瘤病灶。独特的形态学特征、细胞异型性,活跃的核分裂活性,以及缺乏与低级别子宫内膜间质肉瘤相似的形态,这些特征都提示ZC3H7B-BCOR子宫内膜间质肉瘤是高组织学级别的肿瘤。
  尽管ZC3H7B-BCOR子宫内膜间质肉瘤在组织学上为高级别,但它们在形态学和免疫表型上均与YWHAE-NUTM2基因融合的肿瘤不同,后者是目前WHO认可的唯一一种高级别子宫内膜间质肉瘤[1]。在YWHAE-NUTM2高级别子宫内膜间质肉瘤中,没有看到ZC3H7B-BCOR肿瘤典型的束状生长、梭形细胞和明显的粘液样基质,而是由片状、巢状、假乳头或假腺样模式生长的圆形细胞构成。尽管在YWHAE-NUTM2子宫内膜间质肉瘤中可能出现低级别纤维或纤维粘液样成分,但在具有BCOR基因重排的肿瘤中尚未观察到这种现象。Cyclin D1和BCOR的弥漫阳性表达可能在这两类高级别子宫内膜间质肉瘤中均存在,尽管BCOR基因重排的肿瘤中有一半仅局限性表达或不表达这两个标志。YWHAE-NUTM2子宫内膜间质肉瘤的高级别圆形细胞中常不表达CD10、ER或 PR。而在ZC3H7B-BCOR肿瘤中CD10为阳性,且表达不等量的ER和PR。
  ZC3H7B-BCOR肿瘤在形态学和免疫表型上也不同于低级别子宫内膜间质肉瘤,特别是具有成纤维样、纤维粘液样或粘液样改变的病例。低级别子宫内膜间质肉瘤有各种不同的组织学特征,典型病灶表现出传统的低级别子宫内膜间质瘤特征:温和的梭形细胞,卵圆形至纺锤形的细胞核,伴有类似增生期子宫内膜间质的细小动脉。即使在可见广泛成纤维样、纤维粘液样或粘液样变的肿瘤中,细胞核也仅呈轻度异型性,没有明显的核仁,且核分裂指数通常较低。与ZC3H7B-BCOR子宫内膜间质肉瘤相比,纤维母细胞性低级别子宫内膜间质肉瘤常常是少细胞型的。这些特征与ZC3H7B-BCOR子宫内膜间质肉瘤显著不同,后者可见活跃的核分裂活性以及更异型的核。尽管CD10在低级别子宫内膜间质肉瘤和ZC3H7B-BCOR子宫内膜间质肉瘤中均有表达,但在绝大多数低级别肿瘤中可见ER和PR表达[18],而BCOR重排肿瘤中ER和PR的表达率不超过1/3。子宫内膜间质肉瘤伴成纤维样、纤维粘液样或粘液样改变时,若可见Cyclin D1和/或BCOR弥漫性表达且ER和PR表达缺失,应考虑为ZC3H7B-BCOR子宫内膜间质肉瘤并通过分子检测加以确认。
  ZC3H7B-BCOR子宫内膜间质肉瘤与黏液样平滑肌肉瘤的组织学特征有相当多的重叠。事实上,我们的病例中有4例先前被诊断为粘液样平滑肌肉瘤,在FISH或二代测序确认基因融合状态后才重新诊断为子宫内膜间质肉瘤。ZC3H7B-BCOR子宫内膜间质肉瘤,除了大的厚壁血管外,常见至少是局灶性的粘液样基质和胶原的沉积,而这些特征是平滑肌肿瘤中常见的现象[19]。然而,卵圆型细胞核和舌状子宫肌层浸润在子宫内膜间质肉瘤较多见,而粘液性平滑肌肉瘤更常见雪茄形核,并可见不规则或破坏性的子宫肌层浸润[20,21]。大体特征也可能有利于鉴别诊断:黏液样平滑肌肉瘤常呈胶冻状或粘液状,而在我们的研究中,ZC3H7B-BCOR子宫内膜间质肉瘤虽大体形态不完全相同,但无一例可见这些特征[20,21]。虽然淋巴结转移在子宫内膜间质肉瘤中较平滑肌肉瘤常见,但我们的病例中仅2名患者发生淋巴结转移,过少的病例数阻碍了我们对该疾病淋巴结转移倾向的判断。在本研究和我们前期的研究中,所有ZC3H7B-BCOR子宫内膜间质肉瘤均表达CD10,不表达或局灶表达平滑肌标志[12]。在我们的研究中,少于50%的病例免疫组化显示肌源性分化。其中,只有1例肿瘤可见局灶性Desmin表达,而其余肿瘤仅表达SMA,或者较少病例表达SMA和H-caldesmon,但不表达Desmin。这些发现提出一个关键的问题:目前粘液性子宫间叶性肿瘤的评估中,如果形态学符合且免疫组化确认其缺乏肌源性分化,则通常易将其认定为粘液性平滑肌肉瘤。在迄今为止最大样本量的子宫粘液样平滑肌肉瘤研究中[20],3/30例可见仅CD10阳性、CD10和Desmin阳性,或CD10阳性伴有SMA和H-caldesmon表达,但Desmin阴性,表明至少有一小部分病例实际上可能是未被识别的ZC3H7B-BCOR子宫内膜间质肉瘤。我们的研究提示,任何不表达Desmin的子宫粘液样肉瘤,均应与ZC3H7B-BCOR子宫内膜间质肉瘤相鉴别。
  我们的病例中有2例先前被诊断为未分化子宫内膜肉瘤或子宫肉瘤。我们特别注意到这2例肿瘤具有一致的细胞学特征,可能代表一类新的高级别子宫内膜间质肉瘤。这2例肿瘤与其它病例无明显形态学差异,当时的诊断可能体现了对WHO分类标准化术语[1]的使用,并反应出当时缺乏高级别子宫间质肉瘤的组织学和遗传学相关数据资料。虽然“未分化的子宫内膜肉瘤”曾用于描述一类具有显著核多形性和破坏性肌层浸润的高侵袭性肿瘤,但该术语目前被WHO推荐用来突出与增殖期子宫内膜间质的组织学差异性。越来越多的证据表明,未分化的子宫肉瘤是一组形态学、免疫组化特征和遗传学异质性的肿瘤,可分为多形性和单形性2个亚型[23],后者可能包括被认识不足的高级别子宫内膜间质肉瘤,如YWHAE-NUTM2融合型[5,7]和ZC3H7B-BCOR[12]融合型。罕见的多形性未分化子宫肉瘤的病例也有报道,这些病例具有已知的子宫内膜间质肉瘤相关融合基因,可能源自其他低级别或高级别子宫内膜间质肉瘤的去分化[23,24]。未分化子宫肉瘤目前仍是排除性诊断,FISH和/或二代测序对其正确分类是非常必要的。
  最后,腺肉瘤伴肉瘤成分过度增生和黏液性炎性肌纤维母细胞瘤也可能与ZC3H7B-BCOR子宫内膜间质肉瘤混淆。我们的病例中有2例可见少量良性子宫内膜样腺体,但未见腺体周围间质的聚集或分叶状结构这些腺肉瘤的诊断性特征[25]。BCOR基因异常也从未在腺肉瘤中检测到[26]。炎性肌纤维母细胞瘤也可见粘液样间质,但该罕见肿瘤通常具有炎细胞浸润,免疫组化可见ALK表达,亦可见ALK基因重排[27-29]。我们的病例中仅3例免疫组化检测了ALK,均为阴性。
  虽然我们没有在所有ZC3H7B-BCOR子宫间质肉瘤病例中正式研究Cyclin D1和BCOR表达的一致性,但有趣的是,86%的肿瘤中可见弥漫性Cyclin D1表达,而仅在50%的肿瘤可见弥漫性BCOR表达。该结果与我们最近报道的具有YWHAE重排和BCOR基因异常的高级别子宫内膜间质肉瘤中的BCOR的表达类似[9]。目前尚不清楚BCOR在YWHAE和BCOR基因异常的肿瘤中表达上调的机制。在BCOR基因融合中,BCOR的表达量与BCOR基因断裂位点之间似乎也没有相关性,因此尚不清楚为何仅有一半的ZC3H7B-BCOR子宫内膜间质肉瘤可见弥漫性BCOR表达[9]。基于本研究的结果,我们建议,疑为ZC3H7B-BCOR子宫内膜间质肉瘤时,需同时检测Cyclin D1、 BCOR以及CD10、Desmin和SMA。然而,需要注意的是,Cyclin D1和BCOR表达也可见于YWHAE-NUTM2高级别子宫内膜间质肉瘤的圆细胞成分、少量低级别子宫内膜间质肉瘤,以及小部分梭形细胞平滑肌肉瘤 [9],因此诊断子宫肉瘤时,应强调免疫表型与形态学的一致性。
  BCOR基因重排见于各种类型的肿瘤中,这表明BCOR在肿瘤发生中起重要作用。BCOR即BCL-6共抑制因子(BCL-6 corepressor),位于染色体Xp11.4上,编码BCOR蛋白,它是Polycomb repressive complex 1(PRC1)的组成部分,与PCGF1相互作用,增强PRC1的转录抑制功能[30,31]。BCOR基因胚系突变在一些综合征中有报道,比如OFCD综合征(oculo-facio-cardio-dental syndrome)和LMS综合征(Lenz micropthalmia) [32]。BCOR基因体细胞突变的报道见于造血系统恶性肿瘤[33-36]、视网膜母细胞瘤[37]、髓母细胞瘤[38]、中枢神经系统原始神经外胚层肿瘤[39]、横纹肌肉瘤[40]和肾透明细胞肉瘤[41-43]。ZC3H7B-BCOR融合基因不限于子宫内膜间质肉瘤中,还可见于一些骨化性纤维粘液样肿瘤中,后者缺乏S100表达并呈恶性特征。在软组织小圆细胞肉瘤和肾透明细胞肉瘤中也发现了BCOR重排,但与累及3’端的ZC3H7B–BCOR融合的肿瘤相比,只累及5’端[44-47]。我们最近还发现高级别子宫内膜间质肉瘤中存在BCOR内部串联重复,该基因异常也可见于软组织小圆细胞肉瘤和肾透明细胞肉瘤[9]
  由于ZC3H7B-BCOR子宫内膜间质肉瘤较为罕见,因此我们的临床数据非常有限。基于Memorial Sloan Kettering癌症中心的5例有随访的患者,其预后比低级别子宫内膜间质肉瘤更差 。以前对于YWHAE-NUTM2高级别子宫内膜间质肉瘤侵袭性临床行为的研究,同样由于样本量和转诊偏倚而受到限制。ZC3H7B-BCOR高级别子宫内膜间质肉瘤、YWHAE-NUTM2高级别子宫内膜间质肉瘤和低级别子宫内膜间质肉瘤患者临床行为的对比研究还需要多机构共同参与。
  鉴于ZC3H7B-BCOR子宫内膜间质肉瘤的组织学证据和有限的临床数据,我们建议将其列入高级别子宫内膜间质肉瘤。此类肿瘤为高组织学级别梭形细胞,常伴粘液间质,免疫组化CD10呈阳性,缺乏或仅少量表达平滑肌标记。考虑到对治疗的影响,ZC3H7B-BCOR子宫内膜间质肉瘤应与其它粘液性子宫间质肿瘤相区别。
  原文出处:Lewis N, Soslow R A, Delair D F, et al. ZC3H7B-BCOR high-grade endometrial stromal sarcomas: a report of 17 cases of a newly defined entity[J]. Modern Pathology, 2017.
责任编辑: 奶糖
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